Saltó a la fama al protagonizar Muriel's Wedding (1994), una fábula social en tono de amarga comedia dirigida por P. J. Hogan. Para el papel tuvo que engordar en pocas semanas más de 18 kilos. En esa época tenía 22 años. Por esta película consiguió ser nominada al Globo de Oro como mejor actriz de comedia.
Más tarde, la actriz australiana logró debutar en Hollywood, compartiendo protagonismo con Gwyneth Paltrow y David Schwimmer en Mi desconocido amigo (The Pallbearer - 1996) , dirigida por Matt Reeves. Tras aparecer en películas como Emma (1996), adaptación de la novela de Jane Austen que dirigió Douglas McGrath, o Velvet Goldmine (1998), filme dirigido por Todd Haynes, Toni intervino en The Sixth Sense (1999), película de suspenso de M. Night Shyamalan que se convirtió en la sensación del año. Por este último título sería nominada al Oscar a la mejor actriz de reparto, aunque la estatuilla sería para Angelina Jolie por Inocencia interrumpida. También destacó en 2006 interpretando el papel de Sheryl Hoover en la aclamada película Little Miss Sunshine.
Actualmente participa en la serie producida por Steven Spielberg: United states of Tara, donde interpreta a una mujer de familia con trastorno de identidad disociativo. United States of Tara es una comedia estadounidense de humor negro creada por Diablo Cody y protagonizada por Toni Collette. La serie se estrenó en el canal por cable Showtime el 18 de enero de 2009 y se emite los martes.
Próximamente estará en el 'remake' de la comedia terror "Noche de miedo", donde interpretará a la madre que cae bajo el hechizo del vampiro, a estrenarse en 2011.
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